Влияние механоактивируемых каналов на пассивную жесткость и амплитуду сокращения постуральной мышцы

Обложка

Цитировать

Полный текст

Открытый доступ Открытый доступ
Доступ закрыт Доступ предоставлен
Доступ закрыт Только для подписчиков

Аннотация

В последнее время высокоспециализированные механоактивируемые (МА) каналы семейства Piezo вызывают повышенный интерес исследователей в связи с их участием в процессах механотрансдукции у млекопитающих. Однако до сих пор ничего не было известно о роли этих каналов в процессах регуляции пассивной жесткости мышцы и мышечного сокращения. Мы предположили, что как пассивная деформация изолированной мышцы, так и вызванное одиночное и тетаническое сокращение мышцы приведут к активации каналов Piezo1, работа которых может способствовать увеличению пассивной жесткости и амплитуды мышечного сокращения.

Цель исследования: с помощью Dooku1 – специфического блокатора каналов Piezo1, и хлорида гадолиния – неспецифического блокатора МА каналов, оценить возможный вклад каналов Piezo1 в механический ответ изолированной медленной мышцы на пассивную деформацию и вызванные одиночные и тетанические сокращения.

Результаты экспериментов показали, что применение гадолиния на фоне пассивного растяжения привело к значимому снижению показателей пассивного напряжения мышцы. Интересно, что специфическое блокирование МА каналов Piezo1 с помощью Dooku1 не повлияло на данные параметры. В то же время при обработке изолированной мышцы раствором Dooku1 показатели максимальной силы вызванного одиночного и тетанического сокращения снизились на 21 и 25% соответственно. При этом инкубация мышц в растворе Gd3+ не привела к существенным изменениям показателей вызванного сокращения. Таким образом, нами показано, что МА каналы, которые могут быть блокированы Gd3+, стимулируются пассивным растяжением мышцы и участвуют в регуляции пассивного мышечного напряжения. В то же время МА каналы Piezo1 активируются в процессе мышечного сокращения и участвуют в его регуляции. Можно предположить, что участие МА кальциевых каналов в поддержании мышечной жесткости и в реализации мышечного сокращения может осуществляться путем дополнительной активации миофибриллярных структур ионами кальция, концентрация которых в мышечном волокне увеличивается в результате деятельности этих каналов.

Об авторах

К. В. Сергеева

Институт медико-биологических проблем Российской академии наук

Автор, ответственный за переписку.
Email: sergeeva_xenia@mail.ru
Россия, Москва

С. А. Тыганов

Институт медико-биологических проблем Российской академии наук

Email: sergeeva_xenia@mail.ru
Россия, Москва

К. А. Зарипова

Институт медико-биологических проблем Российской академии наук

Email: sergeeva_xenia@mail.ru
Россия, Москва

Б. С. Шенкман

Институт медико-биологических проблем Российской академии наук

Email: sergeeva_xenia@mail.ru
Россия, Москва

Список литературы

  1. Schleip R, Naylor IL, Ursu D, Melzer W, Zorn A, Wilke HJ, Lehmann-Horn F, Klingler W (2006) Passive muscle stiffness may be influenced by active contractility of intramuscular connective tissue. Med Hypotheses 66(1): 66–71. https://doi.org/10.1016/j.mehy.2005.08.025
  2. Wang K, McCarter R, Wright J, Beverly J, Ramirez-Mitchell R (1993) Viscoelasticity of the sarcomere matrix of skeletal muscles. The titin-myosin composite filament is a dual-stage molecular spring. Biophys J 64(4): 1161–1177. https://doi.org/10.1016/S0006-3495(93)81482-6
  3. Rydahl SJ, Brouwer BJ (2004) Ankle stiffness and tissue compliance in stroke survivors: A validation of Myotonometer measurements. Arch Phys Med Rehabil 85(10): 1631–1637. https://doi.org/10.1016/j.apmr.2004.01.026
  4. Minozzo FC, Rassier DE (2010) Effects of blebbistatin and Ca2+ concentration on force produced during stretch of skeletal muscle fibers. Am J Physiol Cell Physiol 299(5): C1127–C1135. https://doi.org/10.1152/ajpcell.00073.2010
  5. Bagni MA, Cecchi G, Colombini B (2005) Crossbridge properties investigated by fast ramp stretching of activated frog muscle fibres. J Physiol 565(Pt 1): 261–268. https://doi.org/10.1113/jphysiol.2005.085209
  6. Colombini B, Nocella M, Benelli G, Cecchi G, Bagni MA (2008) Effect of temperature on cross-bridge properties in intact frog muscle fibers. Am J Physiol Cell Physiol 294(4): C1113–C1117. https://doi.org/10.1152/ajpcell.00063.2008
  7. Chinn M, Getz EB, Cooke R, Lehman SL (2003) Force enhancement by PEG during ramp stretches of skeletal muscle. J Muscle Res Cell Motil 24(8): 571–578. https://doi.org/10.1023/b:jure.0000009846.05582.89
  8. Armstrong RB, Duan C, Delp MD, Hayes DA, Glenn GM, Allen GD (1993) Elevations in rat soleus muscle [Ca2+] with passive stretch. J Appl Physiol (1985) 74(6): 2990–2997. https://doi.org/10.1152/jappl.1993.74.6.2990
  9. Sigurdson W, Ruknudin A, Sachs F (1992) Calcium imaging of mechanically induced fluxes in tissue-cultured chick heart: Role of stretch-activated ion channels. Am J Physiol 262(4 Pt 2): H1110–H1115. https://doi.org/10.1152/ajpheart.1992.262.4.H1110
  10. Bosutti A, Giniatullin A, Odnoshivkina Y, Giudice L, Malm T, Sciancalepore M, Giniatullin R, D'Andrea P, Lorenzon P, Bernareggi A (2021) “Time window” effect of Yoda1-evoked Piezo1 channel activity during mouse skeletal muscle differentiation. Acta Physiol (Oxf) 233(4): e13702. https://doi.org/10.1111/apha.13702
  11. Matsunaga M, Kimura M, Ouchi T, Nakamura T, Ohyama S, Ando M, Nomura S, Azuma T, Ichinohe T, Shibukawa Y (2021) Mechanical Stimulation-Induced Calcium Signaling by Piezo1 Channel Activation in Human Odontoblast Reduces Dentin Mineralization. Front Physiol 12: 704518. https://doi.org/10.3389/fphys.2021.704518
  12. Szabo L, Balogh N, Toth A, Angyal A, Gonczi M, Csiki DM, Toth C, Balatoni I, Jeney V, Csernoch L, Dienes B (2022) The mechanosensitive Piezo1 channels contribute to the arterial medial calcification. Front Physiol 13: 1037230. https://doi.org/10.3389/fphys.2022.1037230
  13. Zeng Y, Riquelme MA, Hua R, Zhang J, Acosta FM, Gu S, Jiang JX (2022) Mechanosensitive piezo1 calcium channel activates connexin 43 hemichannels through PI3K signaling pathway in bone. Cell Biosci 12(1): 191. https://doi.org/10.1186/s13578-022-00929-w
  14. Bagriantsev SN, Gracheva EO, Gallagher PG (2014) Piezo proteins: regulators of mechanosensation and other cellular processes. J Biol Chem 289 (46): 31673–31681. https://doi.org/10.1074/jbc.R114.612697
  15. Borbiro I, Rohacs T (2017) Regulation of Piezo Channels by Cellular Signaling Pathways. Curr Top Membr 79: 245–261. https://doi.org/10.1016/bs.ctm.2016.10.002
  16. Syeda R, Xu J, Dubin AE, Coste B, Mathur J, Huynh T, Matzen J, Lao J, Tully DC, Engels IH, Petrassi HM, Schumacher AM, Montal M, Bandell M, Patapoutian A (2015) Chemical activation of the mechanotransduction channel Piezo1. Elife 4. https://doi.org/10.7554/eLife.07369
  17. Evans EL, Cuthbertson K, Endesh N, Rode B, Blythe NM, Hyman AJ, Hall SJ, Gaunt HJ, Ludlow MJ, Foster R, Beech DJ (2018) Yoda1 analogue (Dooku1) which antagonizes Yoda1-evoked activation of Piezo1 and aortic relaxation. Br J Pharmacol 175(10): 1744–1759. https://doi.org/10.1111/bph.14188
  18. Kinsella JA, Debant M, Parsonage G, Morley LC, Bajarwan M, Revill C, Foster R, Beech DJ (2024) Pharmacology of PIEZO1 channels. Br J Pharmacol 181(23): 4714–4732. https://doi.org/10.1111/bph.17351
  19. Hamill OP, McBride DW Jr (1996) The pharmacology of mechanogated membrane ion channels. Pharmacol Rev 48(2): 231–252.
  20. Dienes B, Szentesi P, Szabo L, Magyar ZE, Kovacs Z, Bazsó T, Gönczi MLC (2024) The contribution of PIEZO1 channels modifies our picture of skeletal muscle contraction. Biophys J 123(3). https://doi.org/10.1016/j.bpj.2023.11.1539
  21. Anderson J, Li Z, Goubel F (2001) Passive stiffness is increased in soleus muscle of desmin knockout mouse. Muscle Nerve 24(8): 1090–1092. https://doi.org/10.1002/mus.1115
  22. El-Khoury R, Bradford A, O'Halloran KD (2012) Chronic hypobaric hypoxia increases isolated rat fast-twitch and slow-twitch limb muscle force and fatigue. Physiol Res 61(2): 195–201. https://doi.org/10.33549/physiolres.932140
  23. Biagi BA, Enyeart JJ (1990) Gadolinium blocks low- and high-threshold calcium currents in pituitary cells. Am J Physiol 259(3 Pt 1): C515–C520. https://doi.org/10.1152/ajpcell.1990.259.3.C515
  24. Sadoshima J, Takahashi T, Jahn L, Izumo S (1992) Roles of mechano-sensitive ion channels, cytoskeleton, and contractile activity in stretch-induced immediate-early gene expression and hypertrophy of cardiac myocytes. Proc Natl Acad Sci USA 89(20): 9905–9909. https://doi.org/10.1073/pnas.89.20.9905
  25. Yeung EW, Allen DG (2004) Stretch-activated channels in stretch-induced muscle damage: Role in muscular dystrophy. Clin Exp Pharmacol Physiol 31(8): 551–556. https://doi.org/10.1111/j.1440-1681.2004.04027.x
  26. Elinder F, Arhem P (1994) Effects of gadolinium on ion channels in the myelinated axon of Xenopus laevis: Four sites of action. Biophys J 67(1): 71–83. https://doi.org/10.1016/S0006-3495(94)80456-4
  27. Hongo K, Pascarel C, Cazorla O, Gannier F, Le Guennec JY, White E (1997) Gadolinium blocks the delayed rectifier potassium current in isolated guinea-pig ventricular myocytes. Exp Physiol 82(4): 647–656. https://doi.org/10.1113/expphysiol.1997.sp004053
  28. Tokimasa T, North RA (1996) Effects of barium, lanthanum and gadolinium on endogenous chloride and potassium currents in Xenopus oocytes. J Physiol 496(Pt 3): 677–686. https://doi.org/10.1113/jphysiol.1996.sp021718
  29. Nakazawa K, Liu M, Inoue K, Ohno Y (1997) Potent inhibition by trivalent cations of ATP-gated channels. Eur J Pharmacol 325(2-3): 237–243. https://doi.org/10.1016/s0014-2999(97)00120-9

Дополнительные файлы

Доп. файлы
Действие
1. JATS XML
Скачать

© Российская академия наук, 2025